科学の進歩: 3Dプリントされた生体活性繊維強化ハイドロゲルが腱の再生を助ける

出典: EngineeringForLife

筋腱接合部 (MTJ) は、筋肉と腱の接合部に位置する複雑で特殊な組織であり、収縮した骨格筋からの力を腱を通じて骨に伝達する役割を担っています。筋肉と腱の接合部である MTJ は、日常の動作や運動中に繰り返し負荷がかかり、集中的な機械的ストレスを受けるため、MTJ の損傷は非常によく見られます。筋腱骨複合体損傷の 28% が MTJ で発生すると報告されており、これは筋肉、腱、筋腱界面、腱骨界面の損傷の中で 2 番目に多い割合です。 MTJ 損傷の現在の臨床治療には、非ステロイド性抗炎症薬や理学療法などの保存的療法と、さまざまな縫合技術を使用した外科的介入が含まれます。しかし、その有効性は、以下の側面によって制限されています。(i)瘢痕組織の形成により機械的強度が不十分になり、治療後の再発率が高くなる、(ii) MTJ損傷部またはその近くの縫合切開により、MTJ再建が失敗することが多い、(iii)特に損傷後の筋肉や腱の退縮の場合、大きなMTJ欠損の修復は困難です。したがって、現在の介入では MTJ の構造的修復と機能的修復を同時に促進することができず、有望で高品質な MTJ 再生戦略の開発が必要です。

南京医科大学のQingqiang Yao氏と東南大学のWei Zhang氏が率いるチームは、MTJの構造的および機能的再生のために、間葉系幹細胞とKlothoを含む3Dプリントされた生体活性繊維強化ハイドロゲルを共同で開発しました。ラットの MTJ 欠損モデルでは、生体活性繊維強化ハイドロゲルが筋肉、腱、および筋肉と腱の界面の構造的修復を促進し、損傷した MTJ の機能回復を強化しました。生体内プロテオミクスと生体外細胞培養により、酸化ストレスと炎症反応を調節することで生体活性繊維強化ハイドロゲルの再生メカニズムが解明され、移植された間葉系幹細胞の生存と分化をサポートし、腱/筋肉細胞やマクロファージなどの MTJ 組織内の常在細胞の機能的表現型を維持するための最適化された微小環境が設計されました。この戦略は、MTJ 損傷の治療に有望なアプローチを提供します。関連研究は、2024年4月24日にトップの国際誌「Science Advances」に「筋腱接合部の構造的・機能的再生のための細胞微小環境を調整する生体活性繊維強化ハイドロゲル」と題する論文として掲載されました。

1. 革新的な研究内容

この研究では、十分な機械的サポートを提供し、MTJ の構造的および機能的再生に適した微小環境を調整するために、3D プリントされた繊維強化多機能ハイドロゲルが開発されました (図 1A)。この生体活性繊維強化ハイドロゲルシステムでは、3Dプリントされたポリ（乳酸グリコール酸）（PLGA）スキャフォールドは整然とした構造を持ち、MTJの生理機能に十分な機械的強度を提供できます。間葉系幹細胞の導入により、筋肉と腱の再生促進生体活性を高めることができ、Klothoの負荷により、MTJ損傷後の外因性間葉系幹細胞と内因性MTJ常在細胞の病理学的環境を改善できます。さらに、光架橋メタクリロイルシルクセルロース（SilMA）ハイドロゲルがPLGAスキャフォールドに融合され、Klothoを送達し、間葉系幹細胞の保持と生存のための3Dの水分が豊富な微小環境を提供するキャリアとして機能します。この研究では、生体活性繊維強化ハイドロゲルの物理化学的特性と細胞適合性を初めて評価しました。その後、ハイドロゲルシステムをラットの MTJ 欠損モデルに移植し、MTJ の構造的および機能的再生を促進するその in situ 有効性を評価しました。ハイドロゲルシステムが MTJ 再生を促進する本質的なメカニズムを明らかにするために、生体内プロテオーム解析を実施しました。プロテオームの結果に基づいて、ハイドロゲルシステムを介して細胞微小環境を操作することで、移植された MSC と常在細胞の挙動を調整し、MTJ 再生を促進できるかどうか、また促進できる場合はどのように促進できるかを調査するためのさらなる研究が行われました。

【生体活性繊維強化ハイドロゲルの作製と特性評価】

MTJ再生に十分な機械的強度と再生生物活性を備えた理想的な組織工学スキャフォールドを設計するために、本研究では、間葉系幹細胞とKlothoを搭載したPLGA繊維強化SilMAハイドロゲルを開発しました（図1A）。熱溶解積層法 (FDM) 3D 印刷技術を使用して、直交配置されたグリッドと相互接続されたマクロポアを備えた PLGA スキャフォールドを製造し、損傷した MTJ の力の伝達と組織の成長に対する機械的および構造的なサポートを提供しました。その後、SilMA 前駆体、間葉系幹細胞、および組み換え Klotho の混合物を PLGA スキャフォールドに融合し、光架橋して、微細孔と相互接続構造を持つ繊維強化ハイドロゲルを形成しました。 MSC および生理活性分子の多機能キャリアとして、SilMA ハイドロゲルの導入により、MSC の保持率が向上し、細胞の成長と栄養交換に適した 3D 微小環境が確立され、Klotho の放出システムとして効果的に機能しました。走査型電子顕微鏡（SEM）画像では、微多孔性 SilMA ハイドロゲルがマクロ多孔性 PLGA スキャフォールドの隙間に浸透し、細胞接着を促進するより最適な微小環境を提供していることが示されました（図 1B）。 PLGA（PA）、SilMA-PLGA（SM-PA）、およびKlotho@SilMA-PLGA（K@SM-PA）スキャフォールドのPLGA繊維の直径は約340μmであった（図1C）。さらに、SM-PAとK@SM-PAスキャフォールド間の細孔面積には有意差がなく、Klothoの添加はSilMAハイドロゲルの微多孔構造に有意な影響を与えなかったことを示しています（図1D）。 MSC を播種した繊維強化ハイドロゲルの走査型電子顕微鏡分析により、MSC が球状または紡錘形の形態で SilMA ハイドロゲルマトリックスに埋め込まれていることが示されました。

図1. 生体活性繊維強化ハイドロゲルの製造と特性評価 [生体活性繊維強化ハイドロゲルはラットMTJの構造的および機能的再生を効果的に促進できる]

この研究では、ラットのMTJ欠損モデルを用いて、生体活性繊維強化ハイドロゲルのMTJ再生に対する有効性を評価しました（図2A）。未治療のMTJ欠損マウスを対照群として設定しました。移植後4週間で、MTJ欠損部の再生組織を組織学的に検査しました。結果は、手術後 4 週間で、残留スキャフォールドが再生組織内の特定のスペースを占有し、典型的な MTJ 構造の明確な提示を妨げていることを示しました。したがって、欠損部に位置し、スキャフォールドに隣接する修復組織を使用して、MTJ 修復を評価しました。ヘマトキシリン・エオシン（H&E）染色およびマッソントリクローム染色により、M@SM-PA群およびK/M@SM-PA群の再生MTJ組織では、筋線維および腱線維が広範囲に挿入され、明らかな嵌合がみられたのに対し、Ctrl群およびSM-PA群の組織では嵌合がまれで、不規則かつ短いことが示された（図2BおよびC）。また、M@SM-PA および K/M@SM-PA ハイドロゲルは、Ctrl および SM-PA スキャフォールドよりも組織化された腱繊維の形成を誘導し、K/M@SM-PA グループの腱コラーゲン繊維は自然な波状形状を示すことが観察されました (図 2B および C)。定量分析の結果、K/M@SM-PA群の腱組織学的スコアは他の3群と比較して有意に低く、形成された組織がより腱に類似していることが示された（図2G）。再生筋組織に関しては、K/M@SM-PA群の筋線維径はCtrl群、SM-PA群、M@SM-PA群と比較して有意に増加しており、K/M@SM-PAハイドロゲルが筋再生を促進したことを示している（図2B、C、H）。これらの結果を総合すると、生体活性繊維強化ハイドロゲルは MTJ 組織の形成と再構築を促進する効果が高いことが示唆されます。

図 2 生体活性繊維強化ハイドロゲルはラットの MTJ の構造再生を促進します。この研究では、歩行分析と機械的テストを使用して、修復された MTJ の機能回復をさらに評価しました。歩行分析は、行動表現型を評価することで MTJ 機能を評価する実行可能かつ非侵襲的な方法です。図 3A ～ C に示すように、歩行中のラットの足跡は、リアルタイム蛍光イメージングシステムを使用して撮影されました。ラットの足跡は指定された時点（手術後1、2、4週間）で収集され、時空間パラメータ（歩幅、スイング時間、スイング速度）と強度パラメータ（平均強度、最大接触の平均強度、最大接触の最大強度）を含む歩行パラメータが包括的に分析されました（図3DおよびE）。痛みのレベルが増加すると、ラットの歩行動作に悪影響が及び、スイング時間を除く上記のすべてのパラメータが減少しました。結果は、手術後1週間ですべてのグループのラットの歩行が異常であり、正常なラットと比較して歩幅と歩幅が有意に減少したことを示した（図3FおよびI～K）。 1週目から4週目にかけて、これらのパラメータは徐々に正常ラットのパラメータに近づき、あるいはそれを上回り、K/M@SM-PA群で最も顕著な回復が見られました（図3F～K）。具体的には、術後2週目に、K/M@SM-PA群の歩幅とスイング速度の値はCtrl群よりも有意に高かった（P<0.05）（図3FおよびH）。さらに、K/M@SM-PA群のラットのスイング速度値は、手術後2週間で正常ラットの値を上回りました（図3H）。スイング時間に関しては、K/M@SM-PA グループのラットは、手術後 1 週目と 2 週目にスイング時間の値が最も低く、K/M@SM-PA ハイドロゲル治療後にラットの歩行動作が改善されたことが示されましたが、グループ間の差は有意ではありませんでした (図 3G)。さらに、K/M@SM-PA群の筋力パラメータは、平均筋力、最大接触時の平均筋力、術後4週間での最大接触時最大筋力を含め、全群の中で最も高いレベルを示した（図3I～K）。これは、K/M@SM-PA 治療後、ラットの立位姿勢がより安定し、痛みが軽減されたことを示しています。結論として、上記の歩行分析により、生体活性繊維強化ハイドロゲルの移植後に MTJ の機能回復が大幅に改善されたことが実証されました。

図3 生体活性繊維強化ハイドロゲルがラットMTJの機能回復を促進する[生体内プロテオミクスにより、生体活性繊維強化ハイドロゲルがMTJ再生を促進する本質的なメカニズムが明らかに]

K/M@SM-PAがMTJ再生を促進するメカニズムを解明するために、手術後2週間の再生MTJ組織のin vivoラベルフリープロテオーム解析を実施しました。 M@SM-PA群とK/M@SM-PA群から3つの独立した複製を配列決定し、クラスター分析後の差次的発現タンパク質（DEP）のヒートマップは、2つのグループ間でタンパク質発現に有意な差があることを示しました（図4A）。主成分分析（PCA）では、各グループの3つの反復に明らかなクラスタリングが見られました（図4B）。ボルケーノプロットに示されているように、193 個の上方制御された DEP と 553 個の下方制御された DEP (K/M@SM-PA 対 M@SM-PA) を含む合計 937 個のタンパク質が同定されました (図 4C)。これらの DEP の機能についての洞察を得るために、遺伝子オントロジー (GO) エンリッチメント解析を実行し、変化した生物学的プロセス (BP)、細胞成分 (CC)、および分子機能 (MF) を明らかにしました。図 4D に示すように、アップレギュレーションされた DEP (K/M@SM-PA vs. M@SM-PA) には、BP では「筋系プロセス」、「横紋筋収縮」、「骨格筋収縮」、「筋構造発達」、「骨格筋組織発達」、CC では「ミオシン複合体」、「アンカー接合部」、「接着斑」、「筋腱接合部」、MF では「筋 α-アクチン結合」など、MTJ 再生と関連性の高いいくつかの GO 用語が豊富に含まれていました。これらの用語のほとんどは骨格筋の発達と機能維持に関連しており、繊維強化ハイドロゲルシステムにクロトーを添加すると、MTJ欠損部の骨格筋の再生を効果的に促進できることを示しており、これは組織学的結果と一致しています（図2B、C、F、H、K）。上方制御された DEP の BinGO 分析でも一貫した結果が示されました。また、筋腱接合部に関連するいくつかのCC用語も見つかりました。その中には、「アンカー接続」、「焦点接着」、「筋腱接続」（図4D）があり、これらはMTJマーカーの発現上昇と筋腱統合の改善に関連している可能性があります（図2、DおよびI）。これらの用語のうち、「焦点接着」と「アンカー接合」は MTJ の重要な要素です。これらはミオシンのアクチンフィラメントに結合しており、細胞外表面のラミニンに付着して、腱 ECM への筋線維の固定を促進します。しかし、腱に特有の用語は充実しませんでした。これはおそらく、腱に特有のマーカーが十分になかったためです。 DEP エンリッチメント解析の限界を克服するために、特定されたすべてのタンパク質に対して遺伝子セットエンリッチメント解析 (GSEA) も実行されました。結果は、K/M@SM-PA と M@SM-PA を比較すると、複数の筋肉関連の BP、CC、および MF 用語が有意に変化したことを示しました (図 4E)。これは、以前の報告と一致して、筋肉再生を促進する Klotho の重要な役割を裏付けています。

図4 生体内グローバルプロテオミクスにより、生体活性繊維強化ハイドロゲルがMTJ再生を促進する本質的なメカニズムが明らかに [生体活性繊維強化ハイドロゲルは、細胞生存を促進し、移植された間葉系幹細胞の腱形成/筋形成分化をサポートできる]

クロトー添加生体活性繊維強化ハイドロゲルの間葉系幹細胞の生存に対する保護効果を確認するために、H2O2とIL-1βをin vitroで使用して細胞の酸化ストレスを刺激および誘発し、MTJ損傷の病理学的環境をシミュレートしました。ハイドロゲルシステムの抗酸化活性は、2′,7′-ジクロロフルオレセインジアセテート（DCFH-DA）アッセイと定量的ポリメラーゼ連鎖反応（qPCR）を使用して評価されました。 MSC を H2O2 または IL-1β で処理した後、H2O2 または IL-1β 処理群の ROS 陽性細胞の数は、Ctrl グループ (H2O2 または IL-1β 処理なし) と比較して大幅に増加しました。これは、H2O2 および IL-1β 処理が MSC で ROS 生成を効果的に促進し、酸化ストレスを誘発できることを裏付けています (図 5A および B)。代表的な画像と定量分析により、H2O2-およびIL-1β誘導性ROSモデルにおいてH2O2/IL-1β + K@SM-PAハイドロゲルで処理したMSCのROS陽性細胞率はそれぞれ11.71 ± 0.77%および23.02 ± 7.63%であり、H2O2/IL-1β（H2O2-では94.15 ± 1.56%、IL-1βでは96.67 ± 0.68%、P < 0.0001）およびH2O2/IL-1β + SM-PAハイドロゲル（H2O2では86.05 ± 5.86%、IL-1βでは96.91 ± 1.93%、P < 0.0001）で処理したMSCの値よりも有意に低いことが示されました（図5AおよびB）。

qPCRの結果、H2O2刺激後、スーパーオキシドディスムターゼ-1（SOD-1）、マンガン依存性スーパーオキシドディスムターゼ（MnSOD、別名SOD-2）、およびカタラーゼ（CAT）の発現レベルがH2O2群およびH2O2 + SM-PA群で有意に増加したことが示されました（図5C〜E）。これは、間葉系幹細胞に対する酸化ストレスが増加し、それらの固有の抗酸化防御システムが活性化したことを示しています。これは、C2C12 筋細胞株を H2O2、パラコート、メナジオンなどのさまざまな酸化促進剤で処理した以前の研究と一致しており、C2C12 細胞は酸化ストレスに反応して抗酸化防御システムを活性化し、MnSOD、CAT、Cu/Zn スーパーオキシドジスムターゼ、グルタチオンペルオキシダーゼなどのいくつかの抗酸化酵素の発現が大幅に増加することが分かりました。対照的に、H2O2 + K@SM-PA グループの MSC は、H2O2 グループおよび H2O2 + SM-PA グループの MSC と比較して、Klotho 処理後の酸化ストレスのレベルが低く、SOD-1、SOD-2、および CAT の発現が有意に減少したことからも明らかです (図 5C ～ E)。これらの結果は、Klotho を搭載した繊維強化ハイドロゲルが顕著な抗酸化生物活性を持ち、病理学的微小環境における ROS を効果的に除去できることを示しています。

図5 生体活性繊維強化ハイドロゲルは酸化ストレスを抑制することで細胞生存を改善し、間葉系幹細胞の分化をサポートします [生体活性繊維強化ハイドロゲルは酸化ストレスを抑制することで筋芽細胞と腱幹細胞の表現型を維持します]

この研究の生体内プロテオームデータは、K/M@SM-PA ハイドロゲルが酸化ストレスと炎症反応を抑制し、それによって内因性および外因性細胞の表現型と機能を維持し、MTJ の再生プロセスを開始できることを示しました (図 4)。移植された MSC に加えて、MTJ 内の常在細胞集団も、生体活性繊維強化ハイドロゲルの改善された微小環境に反応し、MTJ 再生の細胞プロセスを開始します。移植された間葉系幹細胞に対する生体活性繊維強化ハイドロゲルの抗酸化効果が実証されていることから、本研究では評価範囲を、それぞれ筋肉と腱組織内の細胞を表すC2C12細胞と腱幹/前駆細胞（TSPC）にまで拡大しました（図6A）。同様に、C2C12 と TSPC を H2O2 と IL-1β で刺激し、DCFH-DA アッセイを実行して細胞内 ROS を評価しました。 H2O2/IL-1βおよびH2O2/IL-1β + SM-PAで処理した場合、C2C12およびTSPCは対照群よりも有意に多くのROS陽性細胞を示し、両方の細胞で酸化ストレスの誘導が成功したことを確認しました（図6B～E）。この研究では、H2O2 + K@SM-PA 群の両方のタイプの細胞の ROS 生成が H2O2 + SM-PA 群と比較して大幅に減少していることがわかりました (図 6B および C)。 ROS陽性細胞の割合は、C2C12（1.77 ± 1.26% vs. 17.44 ± 2.78%、P < 0.05）とTSPC（4.66 ± 2.11% vs. 55.27 ± 9.93%、P < 0.0001）の両方で減少しました（図6FおよびG）。さらに、IL-1β刺激モデルでは、C2C12とTSPCで同様の、しかしより顕著な効果が観察され、K@SM-PAハイドロゲルでは、SM-PAハイドロゲルと比較して、C2C12（1.42 ± 0.61% vs. 22.33 ± 3.76%、P < 0.001）およびTSPC（3.80 ± 2.01% vs. 67.28 ± 7.53%、P < 0.0001）のROS陽性細胞率が有意に減少しました（図6D、E、H、I）。これらの結果は総合的に、開発された繊維強化ハイドロゲルが筋肉および腱系統細胞に対して強力な抗酸化能力を有することを裏付けています。

図6 生体活性繊維強化ハイドロゲルは、酸化ストレスを阻害することでC2C12とTSPCの機能的表現型を維持する[生体活性繊維強化ハイドロゲルは、マクロファージを炎症誘発性表現型から抗炎症性表現型に分極させる]

この研究では、一般的に使用されているM1マクロファージ分極誘導剤であるリポ多糖類（LPS）を使用しました（図7A）。 IF染色では、Ctrlグループと比較して、LPS刺激によりマクロファージ内の誘導性一酸化窒素合成酵素（iNOS）（M1マーカー）の発現レベルが有意に上昇（P < 0.01）し、CD206およびアルギナーゼ-1（ARG-1）（M2マーカー）の発現が有意に減少したことが示され、LPS誘導後のマクロファージのM1分極が確認されました（図7B～E）。 K@SM-PA群のiNOSタンパク質発現レベルは、LPS群（P<0.05）およびSM-PA群（P<0.05）と比較して有意に減少した（図7BおよびE）。対照的に、M2マーカー（CD206およびARG-1）のタンパク質発現は、図7（C〜E）に示すように、LPSおよびSM-PAグループと比較して、K@SM-PAグループで有意に増加しました。これに一致して、本研究では、K@SM-PAハイドロゲルはLPS刺激後のCCR-7発現の増加を部分的に緩和できたが、SM-PAハイドロゲルは緩和できなかったことがわかった（図7F）。一方、K@SM-PAハイドロゲルによって誘導されたCD206の発現は、LPS群（P < 0.05）およびSM-PA群（P < 0.05）と比較して有意に増加した（図7F）。 IL-10の発現も同様の傾向を示したが、有意差はなかった（図7F）。これらの結果を総合すると、クロトーを充填した繊維強化ハイドロゲルは、マクロファージの極性を M1 表現型から M2 表現型に誘導することで抗炎症効果を発揮することが示唆されます。

図 7 生体活性繊維強化ハイドロゲルは、マクロファージを M1 から M2 表現型に分極させます。この研究では、力の伝達に十分な機械的サポートを提供し、免疫調節および抗酸化生物活性を持ち、損傷後の困難な微小環境を改善し、最終的に外因性および内因性細胞の行動を制御し、生体内で MTJ の構造的および機能的再生を促進する繊維強化ハイドロゲルが開発されました (図 8)。 3D プリントされた PLGA スキャフォールドの配置構造により、ハイドロゲルシステムは天然の MTJ に近い強力な機械的特性を持つようになり、筋腱界面での力の伝達を効果的にサポートできるため、再生中の MTJ の生理学的機能を維持できます。ハイドロゲルシステムに Klotho を含めることで、酸化ストレスと炎症反応が緩和され、再生促進微小環境が作り出され、MTJ 損傷におけるさまざまな細胞集団の機能と表現型が維持されます。移植された MSC の生存率を改善し、多能性分化能力をサポートすることで、その後の筋肉と腱の再生中に筋原性/腱原性の分化を促進する可能性があります。さらに、改善された微小環境は、MTJ の常在腱/筋細胞の機能的表現型を維持し、抗炎症表現型に向けてマクロファージの分極を制御します。

図8 MTJ再生を促進する生体活性繊維強化ハイドロゲルの模式図
2. まとめと展望<br /> 本研究では、MTJ の構造的および機能的再生を同時に促進するのに十分な機械的強度、抗酸化および免疫調節生物活性、幹細胞送達特性、および内因性細胞調節を備えた生物活性繊維強化ハイドロゲルを開発しました。このハイドロゲルシステムでは、繊維が整然と並んだ 3D プリントされたポリ乳酸 (PLGA) スキャフォールドにより、MTJ の生理機能を維持するのに十分な機械的強度がハイドロゲルに与えられます。 Klotho の添加により酸化ストレスが抑制されたため、スキャフォールドは TSPC と筋芽細胞の機能的表現型特性を維持しながら、移植された MSC の生存と分化に好ましい微小環境を提供し、それによって MTJ の再生プロセスが開始されました。さらに、免疫調節機能があり、マクロファージを炎症誘発性の M1 表現型から抗炎症性の M2 表現型に回復させることができます。主に in vitro で実施されたこれまでの MTJ 組織工学研究とは異なり、この研究では、最適化された細胞微小環境をカスタマイズして、in vivo でさまざまな細胞集団を制御し、MTJ の構造修復と機能回復を強化しました。この研究から得られた知見は、MTJ 損傷の将来の治療に大きな希望をもたらします。

ソース：
https://www.science.org/doi/10.1126/sciadv.adm7164

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